Historieboken behandlar museets historia utifrån ett antal olika perspektiv som kan sorteras in under tre övergripande teman: samlingarnas historia, museipolitiska aspekter och museets olika verksamhetsområden. I den första kategorin återfinns Annika Gunnarssons artikel om hur Nationalmuseums grafiksamling införlivas i Moderna Museet 1998. I fokus står problem som rör samlingspolitik, vilka beslut och argument som föregår flytten, liksom den konstteoretiska distinktionen mellan modernt och samtida. Även Anna Tellgren berör dessa frågor då hon skriver om hur Fotografiska Museet etableras som en avdelning i Moderna Museet. Utifrån debatten om fotografiets position diskuterar Tellgren mediets förändring i innehåll och uttryck under de senaste decennierna. Om Gunnarsson och Tellgren fokuserar på de senare årens historia, belyser Marianne Hultman Moderna Museets tidiga verksamhet, det mytomspunna 1960-talet. Hultman undersöker Pontus Hulténs relation till den i New York bosatte Billy Klüver. Genom ett intervju- och brevmaterial visar hon på Klüvers betydelse för Hulténs amerikanska kontaktnät i relation till några av museets mest uppmärksammade utställningar. På ett mer övergripande plan undersöker Maria Görts och Martin Gustavsson å ena sidan hur samlingen växer fram i ett längre tidsperspektiv, och å andra sidan hur museets samling utgör underlag i ett politiskt spel. Görts diskuterar Moderna Museets framväxt ur Nationalmuseum och visar på hur samlingen har formats genom såväl donationer som inköp, kontaktnät, tillfälligheter och målinriktade beslut. Gustavsson å andra sidan betraktar verksamheten ur ett ekonomiskt perspektiv. Regeringens regleringsbrev fungerar i Gustavssons artikel som utgångspunkt för en diskussion kring hur museets verklighet svarat mot politiska och ekonomiska ramar i olika tider.

Museets utställningar utgör grunden för verksamheten. Magnus af Petersens och Martin Sundberg tar upp den del av samlingen där visningsformen ofta har varit efemär: programverksamheten för film- och videokonst, föreställningar och performance. Hans Hayden utgår från några betydelsefulla utställningar, Rörelse i konsten (1961), Den inre och den yttre rymden (1965), Implosion. Ett postmodernt perspektiv (1987) och Sår. Mellan demokrati och förlösning (1998), för att undersöka hur de har påverkat och förändrat synen på konst och vår närliggande konsthistoria. Martin Sundberg fokuserar på en annan sida av utställningsverksamheten, nämligen katalogen. Estetiska, ekonomiska och konstpolitiska aspekter av Moderna Museets utställningskataloger diskuteras i ett internationellt och historiskt sammanhang. Det internationella perspektivet är huvudfokus i Jeff Werners artikel som undersöker hur Moderna Museet har recipierats utomlands. Utifrån har Moderna Museets verksamhet tolkats på olika sätt i olika länder och det internationella intresset har överlag skiftat över tid.

Anette Göthlund och Karin Malmquist lyfter fram Museets pedagogiska historia. I Göthlunds text ställs museets pedagogiska metoder i relation till samhällets syn på barn och ungdomar i stort. Tendenser och trender skiftar över tid och Göthlund tar avstamp i Carlo Derkerts uppmärksammade pedagogik för att få fatt på nutidens värderingar. I Karin Malmquists artikel beskrivs museets pedagogiska verksamhet decennium för decennium med inriktning på förmedling till vuxna.

Neil Cummings och Marysia Lewandowska gjorde en konstnärlig intervention i Historieboken. Utifrån Ayan Lundquist, tänkt överintendent för museet 2058, broderar de ut en historia om museets framtid. Genom ett fiktivt förord, en detaljerad kronologi som sträcker sig fram till 2058, en intervju med den framtida överintendenten och korta presentationer av varje artikel, allt skrivet från framtiden, skapar de historisk distans till de nyproducerade texterna om museet. Cummings och Lewandowskas projekt är markerade med ljusblå sidor i historieboken och löper genom boken i sin helhet. Cummings och Lewandowska gjorde även en filmad intervju med den tänkte överintendenten som visades i samband med det symposium som gavs med anledning av museets femtioårsjubileum och lanseringen av Historieboken hösten 2008.

Publikationen innehåller ett fylligt bildmaterial bestående av dokumentation av utställningar, program och personal, kronologi, publikationsförteckning, samt en bibliografi över skrifter som behandlar Moderna Museet.