Som en start för ett fotografiskt museum i Sverige köpte svenska staten in "The Helmut Gernsheim Duplicate Collection" 1964. Året efter köptes Helmer Bäckströms fotohistoriska samling. Båda inköpen är spännande och förknippade med de starka påtryckningsgrupper som bildades under sent 1940-tal och som senare formerade sig i Fotografiska Museets Vänner.

Några år senare, 1971, inrättades Fotografiska Museet som en egen avdelning inom Moderna Museet. För första gången kunde man ha en kontinuerlig utställningsverksamhet av fotografisk bild. Fotografiska Museet fick sina utställningslokaler i den västra längan av den gamla excercisbyggnaden och fram till 1998 fungerade det som en fristående avdelning inom Moderna Museet. När museet omorganiserade blev fotografisamlingen en integrerad del av museets övriga samlingar och namnet "Fotografiska Museet" togs bort.

Samlingen omfattar cirka 100 000 fotografier från 1840-talet fram till idag, inklusive bilder gjorda enligt äldre förfaranden - daguerrotyper, kalotyper och albuminsilverfotografier. Men till största delen innehåller den svartvita gelatinsilverfotografier av både svenska och utländska fotografer. Från 1990-talets början har den fotobaserade konsten blivit ett allt vanligare uttryckssätt, vilket lett till att samlingen utökats med olika typer av färgfotografi och digitala bilder.

Det är framförallt av positiva kopior utförda eller godkända av fotograferna själva som ingår i samlingen. Det finns även ett litet antal fotografer som donerat hela sin kvarlåtenskap, inklusive negativen, och dessutom har några organisationer överlämnat sina bildarkiv innehållande flera tusen bilder. Fotografisamlingen är under kontinuerlig uppordning och katalogisering och nyförvärv sker genom inköp och donationer.